Symbiotická fixace dusíku u rostlin
1 Biologie fixace dusíku
Dusík je jedním z nejdůležitějších prvků ve výživě rostlin. Na dodání dusíkatých hnojiv
reaguje rostlina intenzivním růstem a vyššími výnosy. Dusík je důležitou složkou bílkovin i
enzymů. V půdě je většina dusíku vázána ve formě organických sloučenin, z nichž se
postupně uvolňuje ve formě amoniaku. Půdní bakterie přeměňují amoniak na dusičitany a ty
jsou využívány rostlinami. V rostlině musí být dusičitany opět přeměny na amoniak, a ten je
využit při syntéze aminokyselin. Leguminózy využívají zcela odlišný způsob k získání
dusíku. Pro jejich kořenový systém je charakteristická přítomnost tzv. hlízek, které jsou
vyplněny bakteriemi žijícími v symbióze s rostlinou. Rostlina zásobuje bakterie produkty
fotosyntézy, které jsou zdrojem energie, a bakterie mají schopnost vázat (fixovat) vzdušný
dusík ve formě amoniaku. Tento proces se nazývá fixace dusíku. Prokaryota jsou jedinými
organizmy, které jsou schopny fixovat atmosferický dusík ve formě sloučenin a ty opět
odbourávat metabolickými procesy. Dusík, který je biologicky vázaný ve formě sloučenin, je
snadno dostupný a využitelný rostlinami.
Reakce, při níž dochází k redukci vzdušného dusíku na amoniak prostřednictvím bakterií:
N2(g) + 3H2(g) → 2NH3(g) ∆H = -33,3 kJ mol-1
Reakce je exotermická a tvoří se v ní 33,3 kJ mol-1
energie. Nedochází k ní spontánně při
normální teplotě a tlaku vzhledem k velké stabilitě molekul N2.
Touto schopností mají:
bakterie nefotosyntetizující: Klebsiella spp. (volně žijící), Rhizobium spp. (žijící v symbióze) Bradyrhizobium,
Azorhizobium, Sinorhizobium, Mesorhizobium a Allorhizobium.
bakterie fotosyntetizující: Rhodospirillum
aktinomycety: Corynebacterium spp.
cyanobacteria: Anabaena spp.
Organizmy fixující vzdušný dusík tvoří enzymový komplex (nitrogenáza-nitrátreduktáza),
který je schopen redukovat N2 na NH3, ale u všech organizmů je tento enzym ireverzibilně
inaktivován kyslíkem. Fixace dusíku vyžaduje energii ve formě ATP. ATP se získává
v buňkách při:
fosforylaci u fotosyntetizujících buněk, kdy je redukován O2,
oxidativní fosforylaci u buněk s vhodným koncovým akceptorem elektronu, což je nejčastěji
kyslík,
substrátové fosforylaci u anaerobních buněk.
Mnoho z volně žijících organizmů fixuje vzdušný dusík za anaerobních podmínek. Bakterie
jsou tedy schopny vytvářet v rostlině anorganické sloučeniny, které jsou normálně dodávány
ve formě hnojiv. Jde o symbiotický vztah mezi bakteriemi a některými rostlinnými druhy.
K těm patří leguminózy (Fabales) s čeleděmi Caesalpiniaceae, Mimosaceae a Fabaceae.
Symbiotické bakterie spolupracují s rostlinami při kontrole zásob kyslíku. Nejprostudovanější
a nejdůležitější symbiotický vztah je mezi bakteriemi Rhizobium spp. a rostlinami ze skupiny
leguminóz, proto se omezíme na objasnění tohoto vztahu.
Biologická fixace atmosférického dusíku leguminózami tvoří nenahraditelný zdroj dusíku pro
ekosystémy a má nezastupitelnou úlohu v koloběhu dusíku v přírodě. Její efektivní využívání
je nejlepší alternativou a náhradou minerálních dusíkatých hnojiv, jejichž výroba i aplikace
přináší vedle pozitivního efektu i řadu negativních prvků. Z hlediska ochrany životního
prostředí a setrvalé udržitelnosti agroekosystémů je proto zcela nezbytné využívat a plně
rozvíjet tento jedinečný přírodní proces. Leguminózy a konkrétně pícniny svojí schopností
fixovat v symbióze s rizobii atmosférický dusík zcela pokrývají svoji potřebu dusíku a
zároveň prospívají při pěstování ve směsích i jiným druhům rostlin a též následným plodinám
v osevních postupech. Hlavním zdrojem dusíku pro jiné druhy rostlin jsou odumřelé hlízky,
kořeny a listový opad. Odhady biologicky fixovaného dusíku leguminózami za rok se různí,
avšak řada autorů uvádí pro pícniny hodnoty od 100 do 600 kg N.ha-1
.rok-1
a konkrétně pro
jetel luční 183 jako průměrnou a 673 kg N.ha-1
.rok-1
jako maximální fixaci.
2 Tvorba kořenových hlízek
Rhizobium spp. jsou volně žijící půdní bakterie, které mají schopnost pronikat do kořenů
leguminóz a způsobují tvorbu „výrůstků“ tzv. hlízek (obr. 1). Určitý druh Rhizobium tzv.
biovar může být v symbiotickém vztahu pouze s jedním nebo několika málo rostlinnými
druhy. Tab. 1 ukazuje rozsah hostitelů několika druhů Rhizobium.
Tab. 1: Některé druhy bakterií, popř. jejich biovary, a jejich hostitelé.
Bakterie Rostlinný druh
Rhizobium meliloti Medicago sativa
R. leguminosarum
biovar viciae Pisum sativum
biovat trifolii Trifolium sp.
biovar phaseli Phaseolus vulgaris
Bradyrhizobium japonicum Glycine max
Azorhizobium caulinodaus
Mezorhizobium loti
Sesbania
Lotus sp., Lupinus sp.
Vztah mezi rostlinou a bakteriemi je vysoce specifický. Způsob jakým bakterie infikují svého
hostitele je určen hostitelskou rostlinou. Různé druhy bakterií mohou proniknout do rostliny
podobnými mechanizmy. Typ a počet kořenových hlízek je určován rostlinou. První reakcí
rostliny na přítomnost kompatibilního druhu nebo biovaru Rhizobium v blízkosti kořene
(rhizosféry) je zatočení kořenového vlásku. Bakterie se dostává do kořene tímto zatočeným
kořenovým vláskem a indukuje zde tvorbu infekčního vlákna. Tato struktura obsahující
množící se bakterie se vytvoří vnořením do hostitelské buňky a je proto ohraničena buněčnou
stěnou a plazmatickou membránou buňky. Infekční vlákno prorůstá až k vnitřnímu
kořenovému kortexu a odsud se bakterie dostávají do buněk rostliny z infekčních kapek,
které již nejsou ohraničeny buněčnou stěnou, ale jen cytoplazmatickou membránou. Do
rostlinných buněk se dostávají endocytózou (obr. 2). Vznikající intracytoplazmatické bakterie
jsou obklopeny periplazmatickou membránou rostlinného původu. Následuje diferenciace této
membrány společně s bakteriemi a vznikají diferencované bakterie fixující dusík, tzv.
bakteroidy. Nově vytvořená specializovaná membrána bakteroidu se nazývá peribakteroidní
membrána. Bakteroidy se dělí a diferencují. Postupná infekce bakteriemi má za následek
tvorbu kořenové hlízky. Je to specializovaný orgán, který je tvořen meristémem a sítí cévních
svazků (xylem a floem), které vyživují hlízku. U některých druhů si hlízky zachovávají
meristematický charakter po celý život (Medicago sativa, Pisum sativum), ale u jiných druhů
ztrácí ve zralosti meristematický charakter a stávají se determinované (Phaseolus spp.,
Glycine max).
Obr. 1: Jednotlivá stadia tvorby kořenových hlízek.
Diferenciace bakteroidů zahrnuje řadu změn, jako je tvorba bakteriální membrány, tvorba
cytochromů, tvorba jednotlivých komponent potřebných k fixaci dusíku. Rostlinné buňky,
které obsahují bakteroidy, nemají vakuoly. Na tvorbu hlízky rostlina reaguje expresí řady
specifických genů (pro leghemoglobin, glutaminsyntázu, urikázu a dalších proteinů
potřebných pro fixaci dusíku), které se neexprimují u rostlin nefixujících dusík. Speciální
bakteriální geny determinující tvorbu hlízek jsou geny nod a speciální rostlinné geny se
nazývají noduliny.
Schopnost fixovat vzdušný dusík je komplexní znak a rostlinných genů odpovědných za
symbiózu a fixaci dusíku existuje velké množství. Někteří autoři uvádějí, že tvorba hlízek a
jejich funkce je řízena 20 až 30 geny, jiní předpokládají, že u leguminóz je až 100 genů
odpovědnými za klíčové fáze nodulace. Rozhodující rostlinné geny odpovědné za nodulaci a
fixaci dusíku však stále ještě nejsou vzhledem k značné velikosti rostlinného genomu dobře
známy. V poslední době byla publikována genetická mapa sóji zahrnující některé lokusy
mající vztah k nodulaci. Důležitý pokrok byl též dosažen charakterizací a mapováním lokusů
pro kvantitativní znaky u sóji a jiných plodin.
Obr. 2: Tvorba infekčních kapek, pronikání symbiotických bakterií do rostlinných buněk
endocytózou a jejich přeměna v bakteroidy.
3 Leghemoglobin a nitrogenáza - nitrátreduktáza
Leghemoglobin
Nejdůležitějším z proteinů, které se podílí na fixaci dusíku je leghemoglobin. V rostlinné říši
to je ojedinělá molekula, jejíž struktura je velmi podobná živočišnému hemoglobinu.
Leghemoglobin se skládá ze dvou složek. Bakteroidy tvoří molekulový kofaktor hem a
rostlina tvoří polypeptid (apoprotein). Leghemoglobin se hromadí ve vysoké koncentraci
v kořenových hlízkách leguminóz. Zde tvoří 30% z celkové koncentrace bílkovin hlízky, 20%
tvoří mRNA. Protein způsobuje charakteristickou růžovou barvu kořenové hlízky.
Geny determinující syntézu apoproteinu leghemoglobinu byly prvními geny, které byly u
rostlin klonovány. Protože mRNA leghemoglobinu tvoří 20% z celkového množství proteinů
ve vyvíjející se hlízce, bylo celkem jednoduché identifikovat klony leghemoglobinu v cDNA
knihovně hlízek. Protein je kódován malou rodinou genů a hlízky obsahují řadu izoforem
leghemoglobinu. Je lokalizován v cytoplazmě hostitelské buňky a ne v bakteroidech. Jeho
funkcí je kontrola koncentrace O2. Snižuje koncentraci přebytečného atmosférického kyslíku
v buňkách hlízky (nejde však o anaerobní podmínky), neboť bakteriální enzym nitrogenáza nitrátreduktáza,
který se účastní fixace N2, je na přítomnost kyslíku velmi citlivý.
Komplex nitrogenáza – nitrátreduktáza
Enzym umožňující fixaci dusíku se nazývá nitrogenáza–nitrátreduktáza (někdy se používá
zkráceně nitrogenáza). Tento enzymový komplex je determinován geny nif u Rhizobium a
skládá se ze dvou složek. Nitrogenázy (Mr = 240 x 103
), což je tetramer dvou molekul dvou
různých polypeptidů (2 + 2). Tato složka obsahuje labilní atomy síry (24) a ionty železa (12
až 32) společně se dvěma ionty molybdenu. Druhou složkou je nitrátreduktáza, která se
skládá ze dvou identických polypeptidů (každý má Mr asi 60 x 103
), čtyř iontů železa a čtyř
labilních atomů síry.
Obě komponenty enzymu mají odlišné funkce. Fixace dusíku začíná redukcí prvního enzymu.
Pomocí nitrátreduktázy se redukuje dusík na NH3. Pochod probíhá za spotřeby ATP. Pro
každou molekulu N2, která se redukuje, je potřeba šest cyklů aktivity nitrátreduktázy. Bylo
zjištěno, že proces fixace dusíku je efektivní jen z 80%. Na každou vytvořenou molekulu NH3
(tj. NH4
+
iont) je potřeba 15 molekul ATP. Amoniak je již ve velmi nízkých koncentracích
silným buněčným jedem. Proto se v rostlině převádí velmi rychle na organické sloučeniny,
především se syntetizuje glutamin z glutamátu za spotřeby ATP. Tuto reakci katalyzuje
glutaminsyntáza (obr. 5).
4 Geny rizobií potřebné pro fixaci N2 a nodulaci
Geny determinující fixaci N2 a tvorbu hlízek u Rhizobium jsou lokalizovány na velkých
plazmidech (tzv. sym plazmidech), které mají 1,2 až 1,5 Mb. Jsou organizovány do operonů.
U rizobií byly identifikovány homology některých genů nif Klebsiella, a dvě další třídy genů.
Jsou to geny nod, které se podílejí na nodulaci a geny fix, které se také podílejí na fixaci N2 a
byly zjištěny pouze u Rhizobium. Všechny plazmidy zjištěné u Rhizobium nejsou stejné. Byly
zjištěny rozdíly v sekvencích důležitých pro rozmezí hostitelů a v uspořádání genových
klastrů na plazmidu. Na obr. 3 je znázorněno uspořádání genů na plazmidu pRL1JI u
Rhizobium leguminosarum. Geny nif jsou všechny homologní s ekvivalenty genů Klebsiella.
NifF a nifD jsou strukturní geny dvou nitrogenázových polypeptidů a nifH kóduje nitrát
reduktázu. Geny nifB a nifE se podílejí na tvorbě kofaktoru hemu a nifA je regulační gen.
Geny fixA, fixB a fixC kódují proteiny, které se podílejí na dodání elektronů nitrogenáze a
fixL a fixJ mají pravděpodobně kontrolní funkci při snižování koncentrace kyslíku v hlízce.
Tyto geny nejsou u Klebsiella.
Kmeny Rhizobium nesoucí mutace v genech nif a fix indukují tvorbu hlízek, ale nedochází
k fixaci dusíku. Naopak mutace v genech nod vedou ke ztrátě tvorby kořenových hlízek.
Některé geny nod, např. nodD, mají regulační funkci, další jsou strukturní geny. Některé geny
nod jsou obvyklé u všech druhů rizobií (nodA, nodB, nodC), zatímco jiné jsou specifické pro
určitý komplex hostitele a symbionta. Geny nodC, nodL, nodM, nodB, nodF a nodE kódují
tvorbu lipo-oligosacharidů. Funkce těchto genů je uvedena v tab. 2. Na obr. 4 je znázorněna
pravděpodobná aktivace a funkce některých genů nod při biosyntéze lipo-oligosacharidů,
které syntetizuje R. leguminosarum biovar viciae. Lipo-oligosacharidy jsou vylučovány volně
se vyskytujícími rizobii a indukují zakroucení kořenových vlásků rostlin, což je předpoklad
pro infekci symbiotickou bakterií. Tyto látky jsou pravděpodobně vylučovány také po invazi,
kdy indukují buněčné dělení kořenových kortikálních buněk.
Obr. 3: Lokalizace genů nod, nif a fix na plazmidu Rhizobium leguminosarum pRL1JI.
Tab. 2: Geny nod, nif a fix plazmidu pRL1JI Rhizobium leguminosarum a jejich funkce.
Gen Funkce
nifA regulace genů fix
nifB, nifE Fe-Mo kofaktor
nifK, nifD polypeptidy nitrogenázy
nifH polypeptidy nitrátreduktázy
nodA, nodB,
nodC
tvorba lipo-oligosacharidů
nodD aktivátor transkripce
nodF, nodE, nodL enzymy pro různé substituce lipooligosacharidů
jako je acetylace, přenos
sulfátové skupiny nebo mastných kyselin
nodI, nodJ komplex genů pro transport produktů
fotosyntézy přes membránu
k bakteroidům a produktů fixace ven
nodL acetyltransferáza
nodM glukózaminsyntáza
nodX rozsah hostitelů
fixA, fixB, fixC Tvorba proteinů dodávajících elektrony
nitrogenáze
fixL, fixJ kontrolní funkce při snižování
koncentrace kyslíku v hlízce
5 Interakce mezi bakterií a rostlinou (leguminózy)
5.1 Preinfekční signály
Poznatky o interakcích mezi bakteriální a rostlinnou buňkou a jejími důsledky pro fixaci
vzdušného dusíku nejsou úplné. Existuje celá řada signálů mezi rostlinou a volně žijící
bakterií, které jsou zprostředkovány bakteriálními lipo-oligosacharidy.
Kořeny leguminóz vylučují do rizosféry flavonoidní látky (vanilin, izovanilin). Jeden
rostlinný druh vylučuje několik druhů těchto látek. Flavonoidy mohou aktivovat produkt genu
nodD, který je součástí plazmidu Rhizobium. Produkt tohoto genu je transkripčím aktivátorem
a je nezbytný pro expresi dalších genů nod včetně genů pro syntézu lipo-oligosacharidů.
V oblasti domnělého promotoru klastru genu nod byl identifikován konzervativní motiv
známý jako NOD box. Tento NOD box je pravděpodobně součástí regulace genů nod
prostřednictvím proteinu NodD.
Obr. 4: Přehled preinfekčních a raných infekčních signálů mezi kořenovými buňkami rostliny
schopné fixovat vzdušný dusík a bakterií r. Rhizobium. Návaznost signálů je označena čísly 1
až 6.
Flavonoidy a lipo-oligosacharidy nemusejí být jedinými sloučeninami, které jsou preinvazivními
signály. Pravděpodobně také bakteriální sukcinoglykany jsou důležité při
bakteriální infekci. Rozpětí hostitelské specificity rizobií se prozatím nedá vysvětlit těmito
známými látkami. Známé signály předcházející interakci bakterie – hostitelská buňka jsou
znázorněny na obr. 4. Rostliny při poranění nebo ve stresových podmínkách produkují řadu
složitých organických sloučenin, včetně flavonoidů, flavonů, flavanonů, izoflavonů a
chalkonů, které se účastní obranných reakcí. Rizobia se pohybují chemotakticky k těmto
látkám a specificky se aktivující geny nod. Specificita flavonoidů je způsobena různými
odlišnými chemickými substitucemi. V centru signálního transdukčního řetězce jsou produkty
genu nodD. Ty jsou schopny vázat flavony na svoje C terminální konce. Tímto způsobem se
aktivují jako transkripční faktory. Aktivovaný protein NodD se váže na speciální struktury u
dalších promotorů genů nod, které mají speciální rozpoznávací sekvence. Tyto struktury se
nazývají nod-boxy a jsou dlouhé 47 bp.
Aktivují se dvě skupiny genů nod: obvyklé a hostitelsky specifické geny nod. Geny nod
určují, jak bakterie reagují na hostitelskou rostlinu.
Signální sloučeniny, které se uplatňují při signální transdukci, jsou ve skutečnosti
modifikované chitooligosacharidy, tzv. faktory Nod, důležité při určení hostitelské specificity.
Tyto faktory Nod přecházejí z bakterií do rostliny. Zde iniciují meristematickou aktivitu
v pletivech vzdálených od místa, kde byly produkovány. Tato aktivita vede ke tvorbě hlízek.
V obr. 4 jsou shrnuty preinfekční a rané infekční signály rostliny a bakterií a jejich
posloupnost.
Pro hostitelskou specificitu symbiózy Rhizobium – rostlina jsou důležité i lektiny. Jsou to
proteiny, které jsou schopny vázat specifické mono- a oligosacharidy a jsou lokalizovány ve
vakuolách, buněčné stěně a mezibuněčných prostorách. Byly zjištěny ve všech orgánech
rostlin, ale jejich lokalizace v kořenových pletivech (kořenových vláscích) podporuje
hypotézu o rozpoznávacím charakteru lektinů. Lektiny kořene a semen sóje a hrachu jsou
kódovány jedním genem. Gen pro lektin hrachu byl introdukován metodami genového
inženýrství do genomu jetele plazivého, který byl potom citlivý k rizobiím specifickým pro
hrách. Infekce rizobii jetele plazivého bez tohoto genu nevedla k tvorbě hlízek. Kořeny
hrachu jsou na lektiny bohaté a jsou lokalizované vně plazmatické membrány. Faktory Nod
jsou účinnými ligandy pro lektiny. Rostlinné geny jsou důležité při determinaci, která rizobia
mohou infikovat rostlinu a tvořit hlízky, ale také regulují lokalizaci a počet vytvořených
hlízek.
5.2 Interakce mezi bakteriální a hlízkovou buňkou
Interakce mezi bakteroidem a rostlinnou buňkou zahrnuje výměnu metabolitů. Rostlina
poskytuje bakteroidům dikarboxylové kyseliny (malát a sukcinát) jako substráty pro
oxidativní fosforylaci a bakteroidy poskytují rostlině NH4
+
pro fixaci N2. NH4
+
je potom
asimilován rostlinou za účasti glutaminsyntázy a tvoří se glutamin z glutamátu a NH4
+
(obr.
5). Rostlina také poskytuje Mo, Fe a S, které jsou nezbytné pro tvorbu aktivního
nitrogenázového komplexu.
Na další úrovni rostlinné a bakteroidní buňky interagují a vytváří vhodné podmínky pro fixaci
N2, což zahrnuje signály, které kontrolují expresi jak bakteriálních tak rostlinných genů.
Infekce bakteriemi má za následek tvorbu 18-20 nových polypeptidů v průběhu tvorby hlízek.
Jen u některých z nich byly určeny jejich funkce. Např. koncentrace glutaminsyntázy se
dramaticky zvyšuje v průběhu tvorby hlízky a rostlinou produkovaný apoprotein
leghemoglobin je syntetizován pouze hlízkovými buňkami. Podstata signálů těchto změn při
expresi genů není známa.
Protože nitrogenázový komplex je inaktivován kyslíkem, koncentrace O2 je pro fixaci dusíku
kritická a leghemoglobin kontroluje přísun O2 do hlízek. Syntéza nitrogenázového komplexu
je také kontrolována kyslíkem prostřednictvím genů fixL a fixJ. Gen fixL determinuje hem
protein, který je citlivý na O2 a fosforyluje protein kódovaný genem fixJ. Fosforylace proteinu
fixJ kontroluje jeho schopnost aktivovat gen nifA, který je zase transkripčním aktivátorem
dalších genů.
Sekvenované genomy (http://genome.microbedb.jp/rhizobase/)
Druh Taxon
Mesorhizobium loti MAFF303099
Proteobacteria; Alphaproteobacteria;
Rhizobiales;Phyllobacteriaceae; Mesorhizobium
Bradyrhizobium japonicum USDA110
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Bradyrhizobiaceae; Bradyrhizobium
Sinorhizobium meliloti 1021
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Rhizobiaceae; Sinorhizobium/Ensifer group;
Sinorhizobium
Rhizobium etli CFN42
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Rhizobiaceae; Rhizobium/Agrobacterium group;
Rhizobium
Rhizobium leguminosarum bv. viciae
3841
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Rhizobiaceae; Rhizobium/Agrobacterium group;
Rhizobium
Rhizobium sp. pNGR234ab
M.loti R7A symbiosis island
Bradyrhizobium sp. BTAi1
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Bradyrhizobiaceae; Bradyrhizobium
Bradyrhizobium sp. ORS278
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Bradyrhizobiaceae; Bradyrhizobium
Azorhizobium caulinodans ORS571
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Xanthobacteraceae; Azorhizobium
Frankia alni ACN14a
Actinobacteria; Actinobacteridae; Actinomycetales;
Frankineae; Frankiaceae; Frankia
Frankia sp. CcI3
Actinobacteria; Actinobacteridae; Actinomycetales;
Frankineae; Frankiaceae; Frankia
Frankia sp. EAN1pec
Actinobacteria; Actinobacteridae; Actinomycetales;
Frankineae; Frankiaceae; Frankia
Azoarcus sp. BH72
Proteobacteria; Betaproteobacteria; Rhodocyclales;
Rhodocyclaceae; Azoarcus
Gluconacetobacter
diazotrophicus PAl 5
Proteobacteria; Alphaproteobacteria;
Rhodospirillales; Acetobacteraceae;
Gluconacetobacter
Klebsiella pneumoniae Kp342
Rhizobium sp. NGR234 Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Druh Taxon
Rhizobiaceae; Rhizobium/Agrobacterium group;
Rhizobium
Azospirillum sp. B510
Proteobacteria; Alphaproteobacteria;
Rhodospirillales; Rhodospirillaceae; Azospirillum
Cupriavidus taiwanensis LMG 19424
Proteobacteria; Betaproteobacteria; Burkholderiales;
Burkholderiaceae; Cupriavidus
Bradyrhizobium japonicum USDA 6
Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rhizobiales;
Bradyrhizobiaceae; Bradyrhiz
Obr. 5: Přehled interakcí mezi bakteroidem r. Rhizobium a kořenovou buňkou rostliny během
fixace vzdušného dusíku v hlízce